农药的使用对欧洲各地的大黄蜂产生负面影响

查理·C·尼科尔森，杰西卡·纳普,托马斯·基利亚内克,马蒂亚斯·阿尔布雷希特，玛丽·皮埃尔·肖扎特塞西莉亚·科斯塔皮拉尔·德拉鲁阿,亚历山德拉·玛丽亚·克莱因，马里卡·曼德，西蒙·G·波茨，奥利弗·施威格,艾琳·博特罗，埃琳娜·西尼，约阿希姆·R·德米兰达，热纳罗·迪·普里斯科克里斯托夫·多米尼克,西蒙·霍奇，维拉·考纳斯，阿尼娜·诺尔，马里昂·洛朗维森特·马丁内斯·洛佩斯,彼得·梅德尔茨基玛丽亚·海伦娜·佩雷拉-佩肖托，里斯托·雷梅茨,……伦德洛夫少校显示作者

可持续农业需要平衡作物产量与农药对非目标生物(如蜜蜂和其他作物传粉者)的影响。实地研究表明，农业中使用新烟碱类杀虫剂会对野生蜂种产生负面影响1,2，从而导致对这些化合物的限制3。然而，除了新烟碱类杀虫剂外，还缺乏景观农药暴露对野生蜜蜂影响的实地证据。蜜蜂在农业景观中遇到许多农药4,5,6,7,8,9，这种景观暴露对任何蜂种的群体生长和发育的影响仍然未知。在这里，我们表明，在熊蜂收集的花粉中发现的许多农药与作物开花期间蜂群表现的降低有关，特别是在集约化农业实践的简化景观中。我们对8个欧洲国家106个农业地点的316个熊熊蜂群进行的研究结果证实，监管体系未能充分防止与农药相关的对非目标生物体的影响，即使对于群体规模可以缓冲此类影响的社会性传粉媒介物种也是如此10,11.这些发现支持需要对农药暴露和影响进行批准后监测，以确认监管过程在限制农业农药使用造成的附带环境损害方面具有足够的保护性。

主要的

对化学害虫防治的依赖造成了农业景观的污染，使蜜蜂接触到许多农药4,5,6,7,8,9,12。新烟碱类杀虫剂的农业用途因其对蜜蜂的负面影响而受到关注1,2,13,14，但目前尚不清楚影响如何扩大到重点领域的单一物质之外。我们仍然不知道景观水平农药暴露对任何蜜蜂物种生长和发育的影响，这种接触是由于在与传粉媒介相关的时空尺度上农业使用多种批准的农药造成的。在这里，我们根据经验测试了景观农药暴露对主要野生和商业熊蜂授粉媒介BombusterrestrisL.的影响，回应了最近对景观尺度上实际农药混合物风险评估的呼吁15。

作为中心地觅食者，蜜蜂的适应度取决于其觅食范围内的饲料资源的净价值，如果这些资源受到有害农药的污染，则该资源的净价值可能会降低7,8,16。因此，集约化管理的农业景观、较少的花卉和半自然栖息地以及简化的耕作系统以及对农药的依赖增加，可能会增加蜜蜂接触农药的风险8,17,18。同样，具有不同农药使用制度和对授粉媒介的吸引力的作物也会影响蜜蜂的农药暴露和风险7,19。为了凭经验测试景观农药暴露的后果，我们 沿着周围景观中农田比例(范围3-98%)的梯度放置了B.terrestris前哨菌落(n=316)，这些农田种植两种重点开花作物(苹果n =50和油菜n =56)遍布八个欧洲国家(图1a)。我们从菌落中收集了花粉样本，并筛选了267种化合物(补充表1)以量化农药残留。

图1：景观暴露于农药对熊蜂群体重量和产量的影响。

图1

a，我们 在八个欧洲国家的苹果(APP，绿点)和油菜(OSR，黄点)附近部署了熊蜂(B.terrestrisL.)蜂群(n=316)。b，蜂群产量(通过封闭和封闭的茧的总和估计的生产蜜蜂总数)随着农药风险的增加而下降(花粉库中对数转换和中心毒性加权农药浓度;方法)。c,d，菌落增重(响应比ln(gmax/ginitial)和百分比变化(exp(lnRR))也随着农药风险的增加而下降(注意双轴和共享y轴)。重点作物(c)和景观环境(b、d)改变了这些影响，与油菜地(c;黄线)和耕地较多的景观(b、d;实线+1标准差耕地比例)相比，苹果(c;绿线)的下降幅度更大).点颜色(b,d)对应于国家颜色(a)并按其MCR进行缩放，MCR是样品中化合物混合物比单一最危险化合物风险更高的因素(方法)。c中的点是按样品中量化的农药化合物数量进行缩放。根据广义(b)和线性(c,d)混合效应模型估计拟合线。阴影区域代表回归95%CI。给出了统计模型的结果见表1。

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我们通过在重点作物开花之前、期间和之后称重蜂群的重量以及在开花后蜂群终止时对所有蜜蜂进行计数来跟踪熊蜂蜂群的表现。我们将这些菌落性能终点与景观暴露造成的农药风险(花粉中毒性加权农药浓度总和;方法)联系起来(扩展数据图1)。我们发现，农药风险的增加降低了熊蜂蜂群的产量(所有种姓的封闭和封闭茧的总和;方法)，并且这种效应通过与周围景观中农田比例的相互作用而改变(图1b和表1;广义线性)混合效应模型(GLMM):χ2(1,307)=5.46,P =0.019)。蜂群重量的增加(包括蜜蜂、蜂巢和食物的指标)也随着农药风险和重点作物的增加而减少(图1c;线性混合效应模型(LMM)：χ2(1,307)=9.13，P =0.0025)以及周围景观中耕地的比例(图1d;LMM：χ2(1,307)=10.60，P =0.001)修正了这种效应(表1)。当苹果为重点作物时，随着农药风险的增加，群体增重较小(斜率估计(95%置信区间[CI])：-0.13[-0.19，-0.07])，但资源产量更高的油菜则不然20(0.02[−0.06,0.08];图1c)，表明较高的花卉资源可用性可以减轻农药对蜜蜂的负面影响8,21。与耕地比例较低(低于34%)的景观相比，耕地比例较高(超过75%)的景观中，随着农药风险的增加，蜂群产量(图1b)和增重(图1d)下降得更多。以不开花农田为主的简化景观通常包含较少的花卉资源22,23，可能会给菌落带来压力并与农药效应相互作用24,25。同样，高农药风险可能会影响蜜蜂的觅食效率26，这在资源匮乏的环境中已经是一项艰巨的任务。

表1农药风险、作物特性和耕地比例对群体产量和增重的影响

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菌落花粉库含有多种农药(95%含有1种以上化合物;中位数为8;范围为1-27)，苹果(80)中含有比油菜(68)更多的独特化合物。尽管杀菌剂占总残留量的81%(μgkg-1)和化合物定量的62%，但杀虫剂代表了大部分风险，其中99%的风险来自九种杀虫剂化合物(表2)。这些高风险化合物包括已知的蜜蜂健康拮抗剂吡虫啉和茚虫威，以及拟除虫菊酯和有机磷酸酯(表2)。大多数花粉样本(62%)的最大累积比率(MCR)(所有化合物的风险大于其最危险化合物的因素(方法))小于1.5(范围1-3.8)(图1b、d)。总之，这些结果表明，花粉库通常含有许多农药，但高浓度的几种剧毒杀虫剂化合物决定了大部分混合物农药风险(补充表2)。